¿No podemos comer mariscos durante marea roja? ¿por qué y qué se puede hacer?

1. Introducción

Hace unas semanas, ya con la entrada frontal del verano, me hice consiente de la primera veda sanitaria para el consumo de mariscos del 2023. En B.C.S., así como en otros estados del país que poseen costa en su geografía, es típico el incremento en el consumo de pescados y mariscos como un alimento fundamental en la dieta de verano, ya que aportan nutrientes, sabor, ligereza y frescura. La noticia decía: ¡No te los comas! Hay una alerta sanitaria en Mulegé, B.C.S., debido a toxinas en mariscos con concha (Sandoval, 2023). La noticia advertía que la COFEPRIS había establecido una veda sanitaria para la extracción y el consumo de moluscos con concha en Estero el Coyote y Estero La Bocana, debido a la presencia de marea roja (Fig. 1) productora de toxinas amnésicas (AGEPSA, 2023; Sandoval, 2023).

Figura 1. Vista panoramica de una marea roja (Tomado de Guzman, 2019).

Investigando a fondo, resulta que este no fue el primer evento de marea roja en el año, ya que la misma COFEPRIS (2023), con fecha 9 de junio de 2023, estableció la primera veda sanitaria en Bahía Altata Norte, Navolato (Sonora) para la cosecha, comercialización y consumo de moluscos bivalvos debido a la presencia de marea roja productora de toxinas diarreicas (Fig. 2). Pero entonces, ¿qué son las mareas rojas?, ¿Qué tipos diferentes de toxinas producen?, ¿Por qué podemos intoxicarnos y cuáles son las consecuencias de estas intoxicaciones?, ¿Son las intoxicaciones los únicos efectos de las mareas rojas? ¿Qué se hace para mitigar sus efectos? ¿Cómo la biotecnología puede ser una herramienta para su detección?

Figura 2. Página de entrada del sitio web de la COEPRIS (2023).

2. ¿Qué son las mareas rojas?

La marea roja es un fenómeno que se presenta de manera espontánea e impredecible, y su duración es variable. Consiste en un aumento exagerado de organismos fitoplanctónicos, especialmente dinoflagelados, debido a su reproducción acelerada y acumulación de microalgas en tal cantidad que pueden provocar daños tanto en el ecosistema como en la salud humana. Este fenómeno ocurre cuando se presentan condiciones ambientales y nutricionales específicas como la luz, temperatura, salinidad, los macro y micronutrientes, que son propicias para el desarrollo y la multiplicación de estos microorganismos. Las especies de microalgas involucradas en estos fenómenos contienen pigmentos que le confieren diferentes tonalidades al mar, como rojizo, amarillo, naranja, pardo o bioluminiscente (Fig. 3), dependiendo del pigmento presente en las células y las condiciones atmosféricas locales. Por lo tanto, el término “Marea Roja” resulta ambiguo, ya que pueden presentarse varias circunstancias:

• Este fenómeno puede ser provocado por especies de algas que contienen pigmentos rojos, pero que no producen toxinas.

• Algunos eventos tóxicos o nocivos pueden no manifestar una coloración atípica en el agua.

Figura 3. Vistas varias de eventos FAN en los que se ejemplifican los diferentes colores que pueden presentar las diferentes especies de microalgas que las conforman.

Por lo tanto, un término más apropiado para las mareas rojas es Florecimientos Algales Nocivas (o FAN o HAB en inglés – Harmful Algal Blooms-), cuando se refiere al evento de proliferación de microalgas que causan impactos negativos en los ecosistemas marinos y que contienen toxinas (Hallegraeff, 2021).

3. ¿Cuáles son y qué diferentes tipos de toxinas se presentan?

Las mareas rojas o HAB tienen importantes consecuencias en los ambientes marinos debido a las toxinas que contienen. Los principales grupos de toxinas encontrados en estos microorganismos son: las toxinas amnésicas, las toxinas paralizantes y las toxinas diarreicas (Ansdell, 2023; Hallegraeff, 2021; NOHAB, 20235; UNESCO, 2023).

3.1 Intoxicación paralizante por moluscos (PSP o Paralytic Shellfish Poisoning)

El consumo de toxinas paralizantes provoca un síndrome característico, principalmente neurológico, que comienza de 5 a 30 minutos después de ingerir el alimento contaminado (moluscos bivalvos síntomas), provocando hormigueo y/o adormecimiento agudo en la boca y las extremidades, acompañadas de dolor de cabeza, mareos, vómitos y diarrea. En los casos graves, provoca descoordinación del movimiento (dedos, manos, brazos, piernas, cuerpo) y del habla, movimientos oculares y deficiencias en el mecanismo de deglución. También provoca alteraciones en la voz, parálisis muscular y dificultad respiratoria, con posibilidad de muerte (por parálisis respiratoria) entre las 2 y 24 horas posteriores a la ingestión.

La saxitoxina es la toxina responsable del síndrome PSP, es una neurotoxina estable al calor, de naturaleza proteica, que es producida por algunas especies de Alexandrium, Gymnodinium (Fig. 4), Gonyaulax y Pyrodinium (Dinoflagelados) que son filtradas y retenidas en sus tejidos por los mejillones y ostras, particularmente en el aparato digestivo y tejidos blandos. Casi todos los síntomas provocados por la saxitoxina se deben a la inhibición del impulso nervioso en los nervios periféricos y en el músculo esquelético.

Figura 4. Gymnodinium catenatum, causante de intoxicación paralizante por moluscos (PSP), productor de saxitoxina (Tomado de Hansen, 20101).

3.2 Intoxicación diarreica por moluscos (DSP o Diarrhetic Shellfish Poisoning)

El consumo de toxinas diarreicas también provoca la manifestación de un síndrome característico. Los síntomas típicos incluyen náuseas, vómitos, diarrea y dolor abdominal, los cuales pueden llegar a ser tan intensos que incapacitan al paciente. La aparición de estos síntomas varía entre 30 minutos y 2 a 3 horas después del consumo de los alimentos contaminados, y su duración se mantiene por un periodo de 2 o 3 días. En este caso, la recuperación del paciente es completa, sin alteraciones posteriores. Aunque este tipo de intoxicación no pone en peligro la vida, se ha visto que el consumo crónico de alimentos contaminados puede promover el desarrollo de algún tipo de cáncer en el tubo digestivo. El ácido okadaico, que es la molécula responsable del síndrome DSP, es una molécula soluble en grasas e inhibe la función de enzimas vitales para el metabolismo normal en humanos (fosfatasas 1 y 2 A). Los organismos que lo producen son: Prorocentrum lima (Fig. 5), P. elegans, P. hoffmannianum y P. concavum, Dinophysys acuminata, D. fortii, D. hastata, D. mitra, D. rotundata y D. tripos (dinoflagelados).

Figura 5. Prorocentrum lima, causante de intoxicacion diarreica por moluscos (DSP), productor de ácido okadaico (Tomado de Hansen, 20102). 

3.3 Intoxicación neurotóxica por moluscos (NSP o Neurotoxic Shellfish Poisoning).

La intoxicación neurotóxica (NSP) ocasiona síntomas gastrointestinales y neurológicos. Estos incluyen náuseas y vómitos, así como una sensación de hormigueo o entumecimiento en la boca, los labios, la lengua y extremidades. Además, se presentan alteraciones en la voz, parálisis muscular y dificultad respiratoria. Existe la posibilidad de que se produzca la muerte debido a la parálisis respiratoria, generalmente entre las 2 y 24 horas posteriores a la ingestión. El tiempo varía en función de la intensidad de la intoxicación y la susceptibilidad de la persona. Sin embargo, es importante mencionar que a pesar de que la dificultad respiratoria debido al debilitamiento de los músculos respiratorios es una constante, la intoxicación no es mortal. Las brevitoxinas (responsables del síndrome NSP) son neurotoxinas que activan los canales de sodio y afectan la función eléctrica de la membrana de nuestras células. Las fuentes más comunes de exposición son el consumo de almejas, ostras y mejillones contaminados, así como peces que se alimentan de plancton. Estos últimos retienen las toxinas en el músculo, hígado y el intestino, aunque en concentraciones mucho más bajas que las encontradas en moluscos. En peces, los niveles más altos de brevitoxinas, producidas por Karenia brevis (Fig. 6), pueden permanecer por más de un año después de finalizado el FAN, mientras que, en los moluscos, el tiempo de depuración varía entre 2 a 8 semanas. Además de la transmisión de la toxina a través del consumo de peces y mariscos contaminados, también puede ingresar al cuerpo humano mediante la inhalación de aerosoles que se forman durante el rompimiento de las olas. Esto puede causar problemas respiratorios y síntomas parecidos a los del asma. Las personas intoxicadas con brevitoxinas experimentan náuseas, vómitos, diarrea y disminución de la presión sanguínea.

Figura 6. Karenia brevis, causante de intoxicación neurotóxica por moluscos NSP), productor de brevetoxinas (Tomado de Hansen, 2009).

3.4 Ciguatera (CFP o Ciguatera Fish Poisoning)

La ciguatera, una afección producida por el consumo de peces intoxicados, provoca en los humanos una serie de síntomas que incluyen dolores musculares, fatiga, trastornos del equilibrio, sensación de sabor metálico, diarrea, vómito, sudor frío, ansiedad e inversión de la sensación térmica. Estas manifestaciones neurológicas pueden prolongarse semanas o meses. En los humanos, la enfermedad es causada por toxinas producidas por Gambierdiscus toxicus (Fig. 7) (ciguatoxina-1, maitotoxina, escaritoxina, palitoxina, el ácido okadaico) que se encuentran en el detritus marino y en macroalgas asociadas a sistemas arrecifales. Después su consumo y hasta las 12 a 24 horas, aparecen los signos y síntomas de la intoxicación, generalmente siguiendo esta secuencia: 

• Gastrointestinales: dolor abdominal, diarrea, náusea y/o vómitos.

• Neurológicos: calambres, hormigueo, dolores musculares, fatiga intensa, trastornos del equilibrio, sensación de sabor metálico.

• Cardiovasculares: bradi- o taqui- cardia e hipotensión arterial.

Figura 7. Gambierdiscus toxicus, causante de ciguatera (CFP), productor de ciguatoxinas (Tomado de Rodríguez, 2017).

Estos síntomas son comunes a muchos trastornos, sin embargo, hay dos síntomas distintivos de este tipo de intoxicación: 1) la inversión de la sensación térmica, que implica una sensación de calor o quemadura al tocar objetos fríos y una sensación de frío al tocar objetos calientes; y 2) el hormigueo peribucal, que afecta los labios y lengua. Este tipo de intoxicación afecta generalmente a franjas de la población de mucha pobreza, ya que se alimentan de lo que obtienen de la pesca ribereña en las zonas tropicales.

3.5 Intoxicación amnésica por moluscos (ASP o Amnesic Shellfish Poisoning)

La intoxicación por toxinas amnésicas (ASP) se produce por el consumo de mariscos contaminados, en los cuales la toxina se acumula, como almejas, mejillones, cangrejos, anchoas y sardinas. Esta intoxicación puede resultar letal para aves y mamíferos marinos, y en el humano se manifiesta a través de los síntomas como náuseas, vómitos y dolor estomacal. También se presentan síntomas neurológicos, entre los más serios pueden incluir: mareos, dolor de cabeza, convulsiones, desorientación, pérdida de memoria a corto plazo, dificultad o insuficiencia respiratoria, y en casos extremos coma. El envenenamiento con toxinas amnésicas puede causar la muerte en menos de 24 horas. Si bien en la mayor parte de las ocasiones los pacientes se recuperan, pueden quedar secuelas neurológicas. Este tipo de intoxicación es producida por mariscos contaminados con ácido domoico, que es una neurotoxina y análogo estructural del ácido kaínico. Esta neurotoxina es producida por algunas especies diatomeas del género Pseudo-nitzchia (Fig. 8). 

Figura 8. Pseudo-nitzchia, causante de intoxicación amnésica por moluscos ASP), productor de ácido domoico (Tomado de Gouda, 2011).

4. Efectos de los FAN

Las algas planctónicas (microscópicas) de los océanos del mundo son un alimento crítico para ostiones, mejillones, vieiras y almejas, que se alimentan por filtración. Asimismo, son esenciales para el desarrollo de larvas de crustáceos y peces de importancia comercial. En la mayoría de los casos, la proliferación de algas planctónicas es beneficiosa para la acuicultura y las operaciones de pesca silvestre. Sin embargo, en algunas situaciones, las floraciones de algas pueden tener un efecto negativo, causando graves pérdidas económicas a las operaciones acuícolas, pesqueras y turísticas, al mismo tiempo que generan impactos ambientales significativos y de salud humana.

Además de los efectos y/o síndromes que provocan en el humano, los eventos FAN provocan otras afectaciones entre los que se pueden mencionar: impactos en la vida silvestre e impactos económicos, entre otros (Tabla I) (Hallegraeff, 2021; NOHAB, 2023 2,3,4).

Tabla 1. Efectos de los Florecimientos Algales Nocivos (FAN o mareas rojas, HAB pos su acrónimo en inglés) (Modificado de NOHAB, 2023).

4.1 Impactos en la vida silvestre

Además de los síndromes de envenenamiento en humanos, los FAN pueden tener impactos devastadores para los animales, ya que estos eventos se han podido asociar a mortalidades masivas de organismos de vida silvestre.  Los eventos de mortalidad que afectan a la acuicultura, como ostiones, camarón y peces, también tienen impactos económicos significativos. En cuestión de pocas horas, un gran número de los animales cultivados pueden morir debido al efecto de las toxinas y/o al impacto de la alta cantidad de algas. Por ejemplo, obstruyendo mecánicamente las branquias de los organismos produciendo muerte por asfixia. Las toxinas producidas por las algas, que se acumulan en la red alimenticia, pueden dañar a las especies en múltiples niveles tróficos, incluidas tortugas, delfines, manatíes y otros mamíferos marinos, incluidas las especies en peligro de extinción (Fig. 9). A medida que las técnicas de detección de estas toxinas en tejidos animales han evolucionado, también nuestra apreciación del número de muertes de mamíferos marinos relacionadas con las FAN. Más del 50% de los eventos inusuales de mortalidad marina (conocidos como UME, por sus siglas en inglés, Unusual Mortality Events) ahora pueden asociarse a los efectos de eventos FAN (NOHAB, 20234).

Figura 9. Las biotoxinas de las FAN se transfieren a través de la red alimentaria cuando las células de algas tóxicas son consumidas por el zooplancton, los peces y los mariscos que, a su vez, son comidos por otros animales y el humano (Tomado de NOHAB, 20232).

4.2 Impacto en los ecosistemas

En los ecosistemas, diversos tipos de impactos pueden vincularse a FAN tóxicas y no tóxicas. En los párrafos anteriores se comentaron los efectos de los FAN tóxicos en el humano y en la vida silvestre. Sin embargo, las especies de fitoplancton no tóxicas pueden causar impactos que incluyen la pérdida de organismos filtradores y hábitats, muerte de pastos marinos, zonas de hipoxia y la alteración de interacciones en las redes alimentarias, lo que conlleva una disminución de las especies preferidas de los niveles tróficos superiores. Las toxinas de las algas pueden influir en los ecosistemas al afectar a los depredadores, e influyendo en el pastoreo afectando al plancton y a las comunidades de fondo (Fig. 10). 

La exposición aguda (breve) o crónica (a largo plazo) a las FAN y a sus toxinas, ya sea directamente o a través de la red alimentaria, pone a ciertas poblaciones en mayor riesgo.  En la salud de los animales acuáticos, sus efectos a largo plazo incluyen una mayor susceptibilidad a las enfermedades, inmunosupresión, desarrollo anormal y la inducción de tumores.  A largo plazo, los animales expuestos a las biotoxinas a través de su dieta pueden morir o mostrar problemas de alimentación y función inmune, comportamiento de evitación, disfunción fisiológica, reducción del crecimiento y la reproducción, y/o algunos efectos patológicos (NOHAB, 20232).

Figura 10. Mapa de la República Mexicana en la que se indican las localidades y tipos de toxinas en las que se han reportado eventos FAN productoras de toxinas marinas (Tomado de Salcedo-Garduño et al., 2018).

4.3 Impactos socioeconómicos

Los impactos económicos y de salud pública de las FAN pueden ser profundos. La demanda de productos del mar como parte de una dieta saludable, junto con la globalización del comercio y el turismo, amplía los límites geográficos para la exposición humana y las enfermedades posteriores, así como las de las pérdidas económicas más allá de las comunidades costeras históricamente afectadas. 

Anualmente, se gastan millones de dólares para abordar los impactos relacionados con la FAN en la salud pública, la pesca comercial, la recreación, el turismo, el monitoreo ambiental y la gestión de los eventos FAN.  Los impactos en la salud pública representan los mayores impactos económicos, seguidos por la pesca comercial y el turismo.  Incluso una FAN puede ser extremadamente costosa.  Los costos ocultos para las industrias secundarias (por ejemplo, proveedores de procesamiento de alimentos o acuicultura), enfermedades humanas (por ejemplo, atención médica para enfermedades crónicas o no diagnosticadas) y disminución de la confianza del consumidor (por ejemplo, falta de compra de mariscos en restaurantes o viajes chárter de pesca de reserva) siguen siendo desconocidos.

Como ejemplo, se puede mencionar que en E.U. una estimación nacional preliminar y altamente conservadora de los costos anuales promedio de las FAN es de aproximadamente $50 millones (aprox. mil millones de pesos a un tipo de cambio de 20 pesos/dólar).  La salud pública representa casi $20 millones de dólares anuales (42%), el efecto en la pesca comercial es de un promedio de 18 millones de dólares anuales, seguido de 7 millones de dólares en actividades de recreación y turismo, y 2 millones de dólares para la vigilancia y la gestión (NOHAB, 20233).

5. ¿Cómo puede ayudar la biotecnología?

Todos los estudiosos de los FAN coinciden en que la prevención es la mejor estrategia de manejo para minimizar sus efectos. Estas estrategias de detección temprana involucran un monitoreo (toma y análisis de muestras de fitoplancton) continuo, que puede ser manual en países no desarrollados o automatizado a través de robots que toman y analizan las muestras de plancton en tiempo real en países desarrollados como Estados Unidos de Norteamérica, la Comunidad Económica Europea, y algunos países asiáticos y de Oceanía. En caso de la detección de alguna especie de riesgo, dan la alerta de forma inmediata (Herrera et al., 2008). En el caso de la realidad de un país como el nuestro, la COFEPRIS es la entidad encargada de esta tarea, con monitoreos que se implementan e intensifican, principalmente en temporada de mareas rojas. Estos monitoreos implican viajes de campo, toma de muestras y análisis de éstas por personal especialmente entrenado (Fig. 10). Sin embargo, en el estado ha habido esfuerzos por tratar de facilitar este monitoreo a través del uso de herramientas biotecnológicas (Herrera-Sepúlveda et al., 2013) o incluso utilizando la información de imágenes de satélite para dar seguimiento a los pigmentos algales (Matus-Hernández et al., 2018; 2019). Dadas las particularidades (genéticas) de los grupos de microalgas implicados en los eventos FAN, estas estrategias, aunque funcionales, no pueden ser aplicadas de forma general. Aparentemente, hay que caracterizar las comunidades fitoplanctónicas de cada sitio de interés, y calibrar los métodos desarrollados.

Finalmente, un campo de investigación creciente se centra en métodos y tecnologías para controlar o suprimir los florecimientos.  Estos enfoques incluyen estrategias que matan organismos FAN, limitan su crecimiento, y / o eliminan físicamente las células y toxinas de la columna de agua. No obstante, las actividades de control o supresión de FAN son controvertidas debido a impactos (dañinos) potenciales no deseados en los ecosistemas. La mayoría de los estudios de mitigación se dividen en cuatro categorías principales, que dados sus mecanismos de acción merecen un documento aparte: 1) Control físico o mecánico, 2) Control biológico, 3) Control químico y 4) Control ambiental.

6. Referencias

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2.